Además de un buen expediente académico, durante su etapa estudiantil Joaquín Garrigues llegó incluso a publicar algunos trabajos que le dieron cierta fama. Pasó así a ser Ayudante de Clases Prácticas del catedrático de Derecho Civil Felipe Clemente de Diego desde octubre de 1922 (apenas un año después de licenciarse), que le inició también en el ejercicio de la abogacía inscribiéndose en el Colegio de Abogados de Madrid en 1922.

Al jubilarse Lorenzo de Benito y Endara quedó vacante la Cátedra de Derecho Mercantil de la Universidad Central, a la que se presentó con otros nueve oponentes, accediendo a la cátedra por oposición del turno de Auxiliares el 27 de junio de 1927 –tomando posesión el 16 de julio–, con un sueldo de 6000 pesetas, en la asignatura de Derecho Mercantil de España y las principales naciones de Europa y América, materia que le obligó a preparar un concienzudo y amplísimo trabajo, y que sería redefinida en 1931 simplemente como Derecho Mercantil. El tribunal estuvo presidido de nuevo por Felipe Clemente de Diego, formando parte del mismo Felipe Sánchez-Román Gallifa, Antonio de Lafiguera Lezcano, José María González de Echávarri y Emilio Miñana Villagrasa.

Según narraba en sus memorias Francisco Ayala, la oposición fue sonada dentro del medio universitario, por la fuerte oposición que Garrigues recibió por parte del sector católico que en su apoyo a las candidaturas de derechas –frente a la entonces liberal en la que se encontraba Garrigues– llegaron a insultar y lanzar “dulces” a las barbas del presidente del tribunal, siendo Garrigues defendido en alguna pelea durante dicha oposición por José Antonio Primo de Rivera, con el que entabló amistad y –según precisó su hijo– José Antonio tuvo además una intervención decisiva para evitar que la cátedra recayera en el católico José María Valiente.

De tal manera, Joaquín Garrigues fue nombrado catedrático por la Facultad de Derecho de la Universidad Central por Orden Ministerial de 27 de junio de 1927, convirtiéndose en el catedrático más joven de dicha universidad.

Colaboró en la Sección de Estudios Superiores de Derecho Civil del Centro de Estudios Históricos –sección que dirigía el propio Felipe Clemente de Diego– de la Junta para Ampliación de Estudios. Siendo ya catedrático obtuvo otra pensión para ampliar su formación en Alemania entre 1927 y 1928, donde trabajó en la Universidad de Berlín con los profesores Martin Wolff y Arthur Nussbaum y en la Universidad de Múnich con Rudolf Müller-Erzbach, periodo en el que desarrolló su enfoque y su metodología para los estudios de Derecho Mercantil, alineándose con las corrientes europeas que consideraban el Derecho Mercantil dentro del Derecho Civil y vinculado al Derecho Privado.

En septiembre de 1929 fue nombrado vocal del tribunal de oposiciones a ingreso en el cuerpo administrativo de la Secretaría General de Asuntos Exteriores.

Con la proclamación de la Segunda República en 1931, el Claustro de la Universidad Central eligió como Rector al químico José Giral, siendo elegido entonces Joaquín Garrigues como Vicerrector con 113 votos sobre 155 posibles, junto a León Cardenal Pujals y Enrique Moles Ormella, siendo reelegido Garrigues como Vicerrector en 1934 durante el rectorado de León Cardenal.

Muestra de su prestigio académico y profesional, en octubre de 1932 fue elegido para sustituir a Emilio Langle Rubio como Presidente del Tribunal de oposiciones a las Cátedras de Legislación Mercantil Española de las Escuelas de Comercio de Málaga, Las Palmas y León, y en junio de 1934 fue nombrado para sustituir a Francisco Beceña como vocal del Tribunal de las oposiciones a Notarías.

Durante estos años, Garrigues publicó además algunos trabajos importantes como Nuevos hechos, nuevo Derecho de la Sociedad Anómima (1933), o su conocido Curso de Derecho mercantil, cuya primera parte saldría en 1936 y la segunda en 1940.

Con el paréntesis de la Guerra Civil, en el que ofreció sus servicios al aparato administrativo del bando rebelde y fue destituido por el gobierno de la Segunda República, Joaquín Garrigues desarrolló toda su carrera académica en la Universidad de Madrid, hasta su jubilación en 1970.

En 1938, en plena Guerra Civil, preparó junto a Javier Conde un borrador del Fuero del Trabajo inspirado en la Carta di Lavoro del régimen fascista italiano, que iba en la línea de las dictaduras totalitarias europeas, pero finalmente fue desechado por las autoridades franquistas.

Tras la Guerra Civil Española, no fue apartado de la universidad, y de hecho su reconocimiento en el aparato académico y legislativo de la dictadura de Franco fue inmediato, promoviendo dentro del nuevo Estado varios textos legislativos, dirigiendo publicaciones y seminarios, e incluso como miembro de las primeras oposiciones a cátedras de Derecho Mercantil celebradas tras la guerra en octubre de 1940, enero de 1941, 1943, etc.

Su ascenso en el escalafón iniciado en enero de 1933 (cuando pasó a la sección séptima, con sueldo de 10.000 pesetas) continuó durante la dictadura, ascendiendo a la sexta categoría en 1938, la quinta en 1941, la tercera en 1942, hasta alcanzar la segunda en 1955 con un sueldo ya de 48.000 pesetas.

De esta manera, si durante los años veinte y treinta Joaquín Garrigues había destacado ya por su valía académica, que le llevó a ser el catedrático más joven de la Facultad de Derecho de la Universidad Central, y desempeñar el cargo de Vicerrector en la misma universidad en dos ocasiones durante la Segunda República, su transformación ideológica le permitió una fácil acomodación a la dictadura de Franco, para cuyo aparato legislativo se convirtió en un valioso colaborador, al mismo tiempo que veía acrecentarse su prestigio académico y jurídico en España y a nivel internacional, y también sus propios negocios a través de su conocido despacho profesional y otras empresas.

Desde fecha muy temprana, tuvo un papel destacado en el conocido Instituto de Estudios Políticos, dentro del cual fue Jefe de la Sección para la Reforma del Derecho Privado. Desde dicho puesto dio continuidad a su labor de reforma del ordenamiento positivo que había iniciado en los años treinta como miembro de la comisión Jurídica Asesora de la Segunda República, y continuó desde los años cuarenta dentro del mencionado Instituto de Estudios Políticos y de la Comisión General de Codificación, desde donde se centró en la tarea de preparar anteproyectos de leyes como el de la Ley de Sociedades Anónimas (1947) –promovida por él desde la Revista de Estudios Políticos–, la Ley de Sociedades de Responsabilidad Limitada, la Ley de Concurso de Acreedores, la Ley del Contrato de Seguro, la Ley de Patentes, la Ley Cambiaria y del Cheque, etc.

Garrigues presidió también la Revista de Derecho Mercantil desde su creación en 1946 –con Rodrigo Uría en la dirección–, a partir de la cual formó una verdadera escuela de modernos mercantilistas españoles, entre cuyos discípulos se suelen mencionar nombres como los de Alberto Bercovitz, Jesús Rubio, José Girón, Carlos Fernández Novoa, Evelio Verdera, Guillermo Senén, Joaquín Rodríguez, Rafael Jiménez de Parga, Fernando Sáinz de Bujanda, etc.

Al fundarse la Facultad de Ciencias Políticas y Económicas de la Universidad de Madrid, Garrigues desempeñó la Cátedra de Derecho Bancario entre 1945 y 1950 (fecha de la desaparición de dicha cátedra), publicando a raíz de tales cursos su libro Contratos Bancarios en 1958.

Entre 1947 y 1963 publicó los tres tomos de su destacado Tratado de Derecho Mercantil, y en 1962 creó el Seminario de Derecho Mercantil de la Sociedad de Estudios y Publicaciones patrocinado por el emergente mecenazgo del Banco Urquijo, y también por la Fundación Ford.

Joaquín Garrigues se jubiló al finalizar el curso 1969-70, con una última lección magistral sobre “La unificación internacional del Derecho Mercantil”, aunque su labor no cejó entonces dejando incluso algunos trabajos escritos de forma tardía que no vieron la luz hasta después de su muerte, y dejó una gran escuela de mercantilistas que siguieron sus pasos.